Les champignons phytopathogènes utilisent d'anciennes protéines antimicrobiennes pour manipuler les plantes hôtes et modifier leur microbiome lors de l'infection. Cette conclusion est issue d'une étude menée par le professeur Bart Thomma de l'Institut des sciences végétales de l'Université de Cologne, en collaboration avec le centre de recherche collaborative MiBiNet et le pôle d'excellence Ceplas.
L'équipe a identifié une origine évolutive inattendue pour les protéines effectrices sécrétées par les champignons. Ces molécules participent à l'infection en affaiblissant les défenses de l'hôte. Selon l'étude, certaines d'entre elles dérivent d'anciennes protéines antimicrobiennes, utilisées par les champignons pour concurrencer d'autres micro-organismes avant l'apparition d'interactions pathogènes avec les plantes terrestres.
Ces résultats élargissent notre compréhension des maladies fongiques chez les plantes. Les auteurs mettent en évidence une double stratégie : le champignon attaque le système immunitaire de la plante et, simultanément, perturbe le microbiote associé à l’hôte. Ce microbiote comprend des bactéries, des champignons et d’autres micro-organismes, dont certains contribuent à la protection contre les maladies.
L'étude a analysé l'effecteur Vd424Y, produit par Dahlia verticilliumCe pathogène provoque le flétrissement vasculaire chez diverses plantes hôtes, notamment les cultures agricoles. Des chercheurs ont démontré que la mutation Vd424Y modifie la composition du microbiote intestinal au cours de l'infection et contribue au développement de la maladie.
L'équipe a également découvert que les mutations conféraient à cet effecteur la capacité de pénétrer les cellules végétales, d'atteindre le noyau et d'influencer les réactions immunitaires de la plante ainsi que d'autres processus cellulaires. Ainsi, Vd424Y remplit deux fonctions : il module l'immunité de la plante et favorise le champignon dans la compétition avec d'autres micro-organismes.
Pour identifier les protéines à activité antimicrobienne, les auteurs ont développé Amapec, un outil d'apprentissage automatique. Ce système prédit l'activité antimicrobienne de candidats effecteurs fongiques. L'outil a classé les protéines sécrétées par les champignons et a révélé une forte présence de candidats antimicrobiens dans les sécrétomes analysés.
L'analyse a porté sur trois champignons aux modes de vie distincts : Rhizophage irrégulier, associé à la mycorhize arbusculaire ; Coprinopsis cinerea, saprophyte du sol; et Dahlia verticilliumphytopathogène. L'étude a indiqué qu'entre un tiers et la moitié des sécrétomes évalués, après exclusion des CAZymes et des protéines transmembranaires, contenaient des protéines présentant une activité antimicrobienne potentielle.
Les chercheurs ont également analysé 150 génomes de champignons associés aux sols et aux plantes. Cet ensemble couvrait trois embranchements, neuf classes et 24 ordres. De nombreuses familles de protéines sécrétées, présentant une forte conservation au cours de l'évolution, ont montré une activité antimicrobienne prédictive. Pour les auteurs, ce schéma suggère une origine ancienne de ces protéines, antérieure à la divergence entre les embranchements fongiques.
L'étude a également évalué des effecteurs déjà connus pour moduler l'immunité des plantes. Cinq protéines ont été sélectionnées pour une validation expérimentale : Ecp6, de Cladosporium fulvumAGLIP1, de Rhizoctonia solaniAVR-Pita, de magnaporthe oryzaeet Vd424Y et VdCP1, de Dahlia verticilliumTous ont montré une activité antimicrobienne in vitro contre les micro-organismes associés aux plantes, avec des spectres d'action distincts.
Dans les essais sur tomates, la contribution de Vd424Y à la virulence de Dahlia verticillium L'effet observé dépendait de la présence du microbiote associé à l'hôte. La délétion du gène Vd424Y réduisait le développement de la maladie en présence de micro-organismes, mais n'avait pas le même effet en leur absence. Ce résultat confirme le rôle de cet effecteur dans la modulation du microbiote au cours de l'infection.
La composition bactérienne des plantes infectées par Dahlia verticillium La composition du type sauvage différait de celle observée chez les plantes infectées par le mutant dépourvu de Vd424Y. Les auteurs ont identifié des genres bactériens dont l'abondance relative était réduite en présence du gène, parmi lesquels… Pseudoxanthomonas, Comamonas, Brachybactérie e Sphingobium.
Cette recherche suggère également un impact qui dépasse le cadre de la phytopathologie. Selon les auteurs, des mécanismes similaires pourraient se produire chez les champignons capables d'infecter les animaux et les humains, car ces interactions impliquent également le microbiote associé à l'hôte et le système immunitaire.
Plus d'informations sur doi.org/10.1126/sciadv.aec1406
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